Cottesmore được đặt hàng vào ngày 11 tháng 4, 1938 cho hãng Yarrow Shipbuilders tại Birkenhead trong Chương trình Chiến tranh 1939 và được đặt lườn vào ngày 12 tháng 12, 1939. Nó được hạ thủy vào ngày 5 tháng 9, 1940 và hoàn tất vào ngày 29 tháng 12 năm 1940. Con tàu được cộng đồng dân cư hạt Rutland đỡ đầu trong khuôn khổ cuộc vận động gây quỹ Tuần lễ Tàu chiến năm 1942. Tên nó được đặt theo rừng săn cáo Cottesmore tại Rutland, và là chiếc tàu chiến thứ hai của Hải quân Anh được đặt cái tên này.[2]